Capitale de l’Ajoie, elle est importante dès le XIe siècle en raison de sa position stratégique. Dès cette époque, il y avait deux églises, et la ville a ensuite fait partie des domaines des comtes de Ferrette et des seigneurs de Montbéliard, avant de passer sous le contrôle de l’évêque de Bâle en 1271.

Au fil du temps, la ville subit de plus en plus l’influence de l’Eglise et, après la Réforme, elle devint la résidence des princes-évêques de Bâle jusqu’en 1792. Le centre historique de Porrentruy, naturellement protégé par la bifurcation de la rivière, présente un plan allongé, le Faubourg s’étalant au pied du château. Parmi les quelques vestiges des anciennes fortifications, la « Porte de France », construite en 1563, se distingue. L’église paroissiale Saint-Pierre, basilique gothique construite au milieu du XIVe siècle, est l’un des principaux lieux de culte de la ville. À l’est de la vieille ville se trouve l’église Saint-Germain, datant du début du XIIIe siècle, dont la nef a été agrandie et décorée de fresques en 1698. Plus au sud, l’ancienne église des Jésuites sert aujourd’hui d’amphithéâtre à l’école cantonale. Le château de Porrentruy, qui domine la ville, conserve la tour de la Réfouse, un édifice du début du 13e siècle. A la fin du XVIe siècle, l’évêque Christoph Blarer fait construire la Résidence, la Chancellerie et la Tour du Coq, cette dernière étant ornée du coq, symbole de l’évêque.

L’hôtel de ville de Porrentruy, situé le long de la rue du Marché, présente une façade qui mêle l’élégance de l’architecture française à la vivacité du baroque sud-allemand. Un autre exemple de cette fusion stylistique est l’ancien hôpital, construit entre 1761 et 1765, qui abrite aujourd’hui un musée avec une modeste collection d’histoire locale et une collection pharmaceutique. Près de l’hôtel de ville se trouve également la Schweizerbrunnen, une fontaine de 1518 représentant un sanglier, animal qui figure dans les armoiries de la ville. Enfin, le jardin botanique de l’École cantonale, fondé en 1795 par le révolutionnaire Lémane, ajoute un autre point d’intérêt à la ville.