Als Hauptstadt der Ajoie war sie seit dem 11. Jahrhundert aufgrund ihrer strategischen Lage von Bedeutung. Schon damals gab es zwei Kirchen, und die Stadt wurde später Teil der Domänen der Grafen von Ferrette und der Herren von Montbéliard, bevor sie 1271 unter die Kontrolle des Bischofs von Basel kam.

Im Laufe der Zeit wurde die Stadt immer mehr von der Kirche beeinflusst und nach der Reformation wurde sie bis 1792 zur Residenz der Fürstbischöfe von Basel. Das historische Zentrum von Porrentruy, das auf natürliche Weise durch die Flussgabelung geschützt ist, hat einen langgestreckten Grundriss, wobei sich der Faubourg am Fusse des Schlosses ausbreitet. Unter den wenigen Überresten der alten Festungsanlagen sticht die ‚Porte de France‘ aus dem Jahr 1563 hervor.
Die Pfarrkirche St. Peter, eine gotische Basilika aus der Mitte des 14. Jahrhunderts, ist eines der wichtigsten Gotteshäuser der Stadt. Im Osten der Altstadt befindet sich die Kirche St. Germain aus dem frühen 13. Jahrhundert, deren Kirchenschiff 1698 erweitert und mit Fresken versehen wurde. Weiter südlich wird die ehemalige Jesuitenkirche heute als Hörsaal für die Kantonsschule genutzt. Das Schloss Porrentruy, das die Stadt dominiert, bewahrt den Turm von Réfouse, ein Gebäude aus dem frühen 13. Ende des 16. Jahrhunderts liess Bischof Christoph Blarer die Residenz, die Chancellerie und den Tour du Coq errichten, letzteren verziert mit dem Hahn, dem Symbol des Bischofs.

Das Rathaus von Porrentruy, das an der Rue du Marché liegt, hat eine Fassade, die elegante französische Architektur mit den lebendigen Elementen des süddeutschen Barocks verbindet. Ein weiteres Beispiel für diese stilistische Verschmelzung ist das alte Krankenhaus, das zwischen 1761 und 1765 erbaut wurde und heute ein Museum mit einer bescheidenen Sammlung zur lokalen Geschichte und einer pharmazeutischen Sammlung beherbergt. Ebenfalls in der Nähe des Rathauses befindet sich der Schweizerbrunnen, ein Brunnen aus dem Jahr 1518, der ein Wildschwein darstellt, ein Tier, das auch im Wappen der Stadt erscheint. Der botanische Garten der Kantonsschule, der 1795 von dem Revolutionär Lémane gegründet wurde, ist eine weitere Sehenswürdigkeit der Stadt.